三千年前，寧氏祖先在一次偶然的外出中，在一個亂石堆中得到了上古軒轅神劍，當他回到族里，妻子已經為他生下了一個兒子，正當族人歡慶之時，黑風老妖前來討要軒轅神劍。

寧氏誓死保衛神劍，帶領族人與黑風搏斗起來。黑風老妖以寧氏的孩子為要挾，打敗了寧氏。寧氏為了讓神劍不落入妖孽之手，用盡自己最后的力氣，把神劍擲出千里之外。

寧氏的妻子為了保住兒子的性命，把孩子藏于山林之中并寫下血書一封，寧氏夫婦雙雙被黑風老妖殘忍殺害。一只白狐叼起孩子，把孩子送到一戶人家門口，孩子被農婦發現抱回了家。道人燕赤霞看到白狐雖為獸類但一心向善，愿意引渡白狐修煉成正果。

三千年以后，寧家公子寧采臣高中鄉試第一名。這一日，他和伙伴們在一起進行蹴鞠比賽，正玩的盡興之時，來了一位姑娘告訴他們周圍有妖氣讓他們不要再玩兒了。這位姑娘名叫嚴雨生，是個捉妖人，可是書生們都不相信她的話。

比賽完之后書生們走在回家的路上，突然起了一陣大霧，一棟燈火輝煌的酒樓出現在他們面前，書生們被酒樓的姑娘簇擁著來到酒樓觀看歌舞表演。嚴雨生來到酒樓，她啟動法術讓狐貍們都現了原形，書生們被狐貍追得到處亂跑，死傷了不少。

聶小倩和聶小環分別是一只白狐和黃狐，正當她們要對寧采臣下手的時候燕赤霞趕到救了寧采臣主仆二人，聶小倩機智逃脫，聶小環卻被燕赤霞的符咒所傷。

燕赤霞追上聶小倩責問她千年修行馬上就要成正果，為什么要在這個時候犯下殺戒，任憑燕赤霞怎樣苦口婆心，聶小倩始終不回答。

聶小倩回到狐貍洞，聶夫人告訴了她一定要殺寧采臣的原因。原來在一千年之前，寧采臣的祖先寧定光、黑風和聶家的祖先聶晨是八拜之交，可是寧定光為了鑄一把舉世無雙的神劍要進行血祭，他不顧聶晨的反對，殺死了一千多只狐貍用來祭劍，狐族損傷慘重，后來在黑風的幫助下狐族才慢慢興旺起來。聽了娘親講的故事，聶小倩發誓一定要殺死寧采臣為族人報仇。

狐族這么多年來一直聽命于黑風，這次沒有殺死寧采臣，聶夫人帶著小倩來到黑風洞請罪。聽說狐族沒有完成任務，黑風大發雷霆，小倩為了不讓母親為難，在黑風面前立下了軍令狀。

黑風的徒弟竹子精陶晉一直以來都很喜歡聶小倩，他也是唯一知道燕赤霞引渡小倩修行的知情人。小倩告訴陶晉自己幾千年來潛心修行，一心向善，可現在為了族人，不得不破殺戒，內心很矛盾。陶晉安慰小倩不要想太多。

官府為了穩定人心請來玄貞觀道士為死去的書生舉行公祭，并向百姓們說明這些書生是被野獸所傷。陶晉、小倩和小環附著在人體之上欲加害寧采臣，卻被燕赤霞的師兄赤眉道長識破并打傷，燕赤霞勸師兄饒過小倩一命，陶晉把小倩救回狐貍洞并為小倩療傷。